Fjäderholmarna omnämns första gången i officiella handlingar
år 1381, då Bo Johnsson Grip köper stora delar av Lidingö samt
”waestra fyertholman”. Vid denna tidpunkt torde av de nuvarande fyra öarna endast Stora Fjäderholmen ha varit synlig ovanför vattenytan.

Under århundradenas lopp har huvudöns namn ändrats. År 1617 kallas den Fjäderholmen, 1691 Fierderholmarna och i början av 1800-talet Fjärholmarna eller Fjäderholmarne.

Den nästa största ön, Ängsholmen, utgjordes fortfarande i början på 1900-talet av två öar. Den östra delen hette då Lillholmen eller Irland och den västra större delen Storholmen eller Skottland.

Öster om Ängsholmen ligger Libertas. Den kallas ibland också Gröne Jägaren. Båda namnen har troligen sin förklaring i att ett skepp med dessa namn grundstött i närheten.

Rövarns holme tillkom först på 1910-talet, sedan man på platsen tippat sten från anläggningen av Saltsjöbanan. Namnet kommer av att en man kallad ”Rövarn” bodde på ön fram till 1930-talet. ”Rövarn” försörjde sig på latrintömning.

När Fjäderholmarna fick sina första inbyggare går inte att fastställa. Sannolikt skedde dock den första bosättningen i ett relativt sent skede. År 1699 sägs om Stora Fjäderholmen att ”där är varken skog till vedbrand eller annat, ej heller så mycket mulbete en ko kan föda”.

Enligt 1862 års mantalslängd för Lidingö bodde 30 personer på Fjäderholmarna. Bland dem fanns en tunnbindare, en timmerman, en gesäll och fyra arbetskarlar.

På en karta från 1699 finns på Stora Fjäderholmen en krog benämnd ”Fjäderholms krog” redovisad. Krogen var den sista i det pärlband av krogar som fanns utmed segellederna in mot Stockholm.

På Stora Fjäderholmens södra udde fanns under senare delen av 1800-talet ett utsiktstorn, som senare byggdes om till restaurang och kunde samtidigt ta emot 550 gäster och fick namnet ”Grand Restaurant Bellevue”, restaurangen revs 1940.

Ett färgstarkt inslag i Fjäderholmarnas historia är det s k ”brännvinskriget”. Detta rasade i Stockholm mellan Utskänkningsbolaget och ”brännvinskungen” L O Smith under en tioårsperiod i slutet av 1870-talet. Köpare utlovades fri resa och spriten såldes i både parti och minut, under en niomånadersperiod såldes över en miljon liter av Smithens tiodubblet renade brännvin. Båtar med uppvärmda salonger avgick minst två gånger i timmen från Stockholm.

Stockholms stad inköpte år 1849 Fjäderholmarna för att anlägga en renhållningsstation och lagringsplats för latrin. Som plats för anläggningen
valdes nuvarande Ängsholmen. Särskilt ångbåtspassagerarna men även Lidingöborna klagade på stanken. Deponeringen upphörde i slutet av 1880-talet.

År 1918 förvärvades öarna av staten för Marinens räkning som lämnade öarna 1976. Under denna period var det landstigningsförbud på öarna.

1982 överfördes Fjäderholmarna till Kungliga Djurgårdens Förvaltning som tog över ansvaret och efter ett omfattande
renoveringsarbete kunde Stora Fjäderholmen öppnas med restauranger, caféer, hantverkare, museer, gästhamn med mera.

Fjäderholmarna ingår i Nationalstadsparken.